清华大学等共同揭示硅藻光系统II-捕光天线超级复合体结构

2019年8月2日，清华大学生命学院隋森芳，中国科学院植物所匡廷云及沈建仁共同通讯在Science 发表题为“The pigment-protein network of a diatom photosystem II–lightharvesting antenna supercomplex”的研究论文，该研究报道了来自中心硅藻-角毛藻（Chaetoceros gracilis）的光系统II（PSII） - 岩藻黄素（Fx）叶绿素（Chl）a / c结合蛋白（FCPII）超复合物的冷冻电子显微镜结构。 超复合物包含两个原体，每个原体在PSII核心周围具有四个四聚体和六个单体FCPII，其在腔表面含有五种外源氧进化蛋白。该结构揭示了巨大的色素网络的排列，有助于硅藻中有效的光能收集，转移和消散过程。该成果是该合作团队在前期红藻、绿藻的光合膜蛋白结构与功能研究工作的拓展，为阐明硅藻PSII-FCPII超级复合体中独特的光能捕获、传递和转化以及高效的光保护机制提供了重要基础，为揭示PSII复合体的进化演变提供了重要线索。该成果也为PSII的超快动力学、理论计算和人工模拟光合作用研究提供了新理论依据，同时为后续指导设计新型作物、提高作物的捕光和光保护效率提供了新思路。

另外，2019年2月8号，中国科学院植物所匡廷云及沈建仁共同通讯在Science 发表题为“Structural basis for blue-green light harvesting and energy dissipation in diatoms”的研究论文，该研究解析了三角褐指藻（Phaeodactylum tricornutum）二聚体FCP的x射线晶体结构，分辨率为1.8Å，揭示了的每一种色素的配体结构和结合环境，为研究光捕获系统中单个色素的吸收特性、能量转移途径和动力学以及过剩能量耗散机制提供了基础；

最后，德国光合作用研究专家Claudia Büchel在Science发表题为“Howdiatoms harvest light”的点评文章，称赞硅藻的两个研究成果是该领域Highlight的研究工作；这两项工作揭示了硅藻FCP捕光天线复合体的多样性和柔性，对于研究LHC超级家族成员在不同光环境下实现多样的光能捕获功能具有重大意义。

硅藻是海洋主要的浮游生物之一，贡献了地球上每年原初生产力的20%左右，且在生物地球化学循环中起着重要作用，这都与其光系统II（PhotosystemII，PSII）以及外周捕光天线的功能密切相关。不同于绿藻和高等植物，硅藻PSII的外周捕光天线是结合了岩藻黄素和叶绿素a/c的蛋白（FucoxanthinChl a/c binding proteins，FCPs），具有强大的蓝绿光捕获能力和快速光适应能力。然而硅藻FCPII天线蛋白与PSII核心复合体的结合方式，以及它们之间的相互作用机制并不清楚，因此硅藻PSII-FCPII超级复合体的能量传递、转换和光保护机制研究也未得到阐明。

中国科学院植物研究所沈建仁和匡廷云团队一直致力于高等植物和藻类捕光天线蛋白的研究工作。2019年初，该团队首次报道了羽纹纲硅藻——三角褐指藻FCP二聚体的1.8埃分辨率的晶体结构，描绘了叶绿素c和岩藻黄素在硅藻光合膜蛋白中的结合细节。近日，该团队与清华大学隋森芳团队合作，利用单颗粒冷冻电镜技术解析了一种中心纲硅藻——Chaetoceros gracilis的PSII-FCPII超级复合体的3.0 Å分辨率的三维结构，这也是国际上首次报道硅藻光系统-捕光天线超级复合体的结构（图1）。

图1：硅藻PSII-FCPII超级复合体在类囊体膜上的示意图

研究人员发现，硅藻的PSII-FCPII超级色素蛋白复合体由两个PSII-FCPII单体组成，每个单体有24个核心亚基和11个外围的FCP天线亚基；二聚体的总体分子量超过1.4 MDa，包含288个叶绿素分子、146个类胡萝卜素分子，以及锰簇复合物、电子传递体和大量的脂分子等；硅藻PSII-FCPII的反应中心与蓝藻和红藻相似，但是具有额外的两个核心亚基和一个特有的外周放氧亚基Psb31，且各外周FCP天线亚基排列方式与已知的绿藻和高等植物PSII-LHCII复合体明显不同（图2）。

图2：中心纲硅藻PSII-FCPII超级复合物结构。 （A）PSII-FCPII二聚体基质侧视图， （B） PSII-FCPII单体各亚基简图，（C）和 （D） 外周5个放氧蛋白亚基的侧视图和囊腔侧俯视图。

研究人员在硅藻PSII-FCPII复合体中发现了多条捕光天线向反应中心的能量传递途径，其中包括了红移叶绿素对向核心的能量传递途经，以及通过PsbG/W/Z亚基的传能途径；研究人员还发现结合在FCP-D亚基中硅甲藻黄素分子可能是重要非光化学淬灭位点；也发现硅藻特有Psb31亚基的功能可能是保护放氧反应中心，并促进水裂解后产生的质子排出到囊腔。

该成果是该合作团队在前期红藻、绿藻的光合膜蛋白结构与功能研究工作的拓展，为阐明硅藻PSII-FCPII超级复合体中独特的光能捕获、传递和转化以及高效的光保护机制提供了重要基础，为揭示PSII复合体的进化演变提供了重要线索。该成果也为PSII的超快动力学、理论计算和人工模拟光合作用研究提供了新理论依据，同时为后续指导设计新型作物、提高作物的捕光和光保护效率提供了新思路。

清华大学生命学院博士研究生皮雄和植物所博士研究生赵松浩、王文达助理研究员为本文共同第一作者；植物所沈建仁研究员，清华大学生命学院隋森芳院士和植物所匡廷云院士为共同通讯作者。研究得到国家蛋白质科学研究（北京）设施清华基地冷冻电镜平台和计算平台的技术支持；得到了科技部国家蛋白质重点研发计划、国家自然科学基金委员会、中国科学院先导专项、膜生物学国家重点实验室、北京市结构生物学高精尖创新中心等的经费支持。

研究背景

硅藻是海洋主要的浮游生物之一，贡献了地球上每年原初生产力的20%左右，且在生物地球化学循环中起着重要作用，这都与其光系统II（PhotosystemII，PSII）以及外周捕光天线的功能密切相关。不同于绿藻和高等植物，硅藻PSII的外周捕光天线是结合了岩藻黄素和叶绿素a/c的蛋白（FucoxanthinChl a/c binding proteins，FCPs），具有强大的蓝绿光捕获能力和快速光适应能力。然而硅藻FCPII天线蛋白与PSII核心复合体的结合方式，以及它们之间的相互作用机制并不清楚，因此硅藻PSII-FCPII超级复合体的能量传递、转换和光保护机制也未得到阐明。